鸣人在九尾怂恿下准备揭开封印之时，四代封印的查克拉现身阻止，鸣人才得知自己的身世，四代与鸣人交谈后重新封印九尾并消失。鸣人脱离地爆天星，用螺旋丸打败了天道，并找到佩恩本体——长门。与鸣人的交谈中，长门被鸣人感化。放弃原定计划，决定将梦想托付给鸣人，期盼鸣人能够完成几代人的使命，之后耗尽生命复活了自己这次突袭杀死的所人。鸣人送走小南，回到木叶。所有村民欢迎鸣人回来，把鸣人当成英雄崇拜。鸣人和樱因得知佐助和晓联手而大为惊愕。鸣人决定出面化解、阻止佐助继续走入邪道。鸣人追上前去出席五影大会的雷影，希望能劝他放过佐助，遭雷影怒斥。鸣人后在投宿的旅店中遇上了特意前来找他的“斑”，激动地质问“斑”对佐助到底有何企图。“斑”告知鸣人宇智波灭门的真相，称佐助现已被对木叶的仇恨所支配。樱等人突然来访。并对鸣人当面告白，同时劝他放弃带回佐助，但鸣人以“这种玩笑一点都不好玩，讨厌对自己说谎的家伙”为由拒绝了她。鸣人原本想说出灭门案的真相，但被卡卡西阻止，鸣人告诉樱自己是自愿帮助佐助，并且一定会将他带回木叶，樱失望离去。佐井偷偷用分身告诉鸣人，原来与鸣人同期的木叶忍者都决定刺杀佐助，连樱也下定决心准备与佐助做个了断，这次告白其实是想让鸣人不再执意于带佐助回村。得知真相的鸣人震惊不已。我爱罗等人赶到，将佐助大闹会场、“斑”发动第四次忍界大战的情况告诉鸣人，沉痛的消息不断传来，让鸣人难以承受，出现过度呼吸症而昏迷。佐助杀死了团藏，又与卡卡西对战，因写轮眼使用过度而视力严重下降。樱想趁机刺杀佐助，但最后仍是下不了手，反而被佐助抓住破绽。鸣人及时救下樱。两人重现终结之谷的对决，结果双方实力不相上下。鸣人对佐助表示他不再阻止他复仇，但前提是由他来当佐助的第一个目标。佐助说了句“那么就先从你开始杀吧”，和“斑”一起用时空间忍术离去。鸣人受大蛤蟆仙人暗示寻找八尾人柱力奇拉比。在木叶和同盟国的安排下，鸣人抵达一座孤岛，与比会合，展开“训练”。鸣人在比的指引下，在真实之瀑中面对心中的黑暗鸣人，初次对决结果是不分胜负。而在听闻比的过去之后，鸣人终于成功感化黑暗鸣人，比亦允诺协助鸣人进行九尾控制训练。在比引导下，鸣人抵达自己的心中最深处，与九尾交战，目的是要从九尾体内把它的查克拉抢过来。九尾的憎恨过于庞大。在鸣人快被憎恨吞噬时，母亲玖辛奈的查克拉出现在鸣人面前。鸣人在母亲的帮助下重新迎战，成功压制了九尾并控制其查克拉，玖辛奈告知鸣人自己正是前任九尾人柱力，并向鸣人揭露16年前九尾袭击木叶的真相。鸣人谢过母亲并承诺成为超越父母的忍者，返回了现实世界。由于经过查克拉控制训练，鸣人进入尾兽模式后能够感觉到他人的负面情绪，因而识破藏身于鲛肌里鬼鲛，鬼鲛自知不敌欲逃走，被鸣人打成重伤。但鸣人也因脚踏力过猛被卡住，无法追击。之后鸣人在比的引导下，展开尾兽查克拉应用训练的最后阶段。鸣人与比一同奔赴战场。途中遇到长门和鼬。鼬摆脱兜的控制后帮助鸣人与比封印长门，并将佐助托付于鸣人。另外赶往另一个战场的一个鸣人分身帮助我爱罗他们打败了二代土影和三代雷影，但兜控制二代土影通灵出真正的宇智波斑。五影到齐与斑作战，鸣人受五影的托付后解除分身。本体和比在前进的路上遭遇假“斑”率领的人柱力们，但寡不敌众而处于劣势，卡卡西和凯赶到帮助鸣人他们共同作战。鸣人在战斗中进入尾兽们的内心世界，感化了包括九尾在内的众尾兽，成为继六道仙人以后第二个得到尾兽认同的人，并第一次实现了真正的尾兽化，在九喇嘛、比、八尾、卡卡西和凯的帮助下共同对抗假“斑”。假“斑”准备强行复活十尾，为阻止十尾复活，鸣人等人联手攻击假“斑”，最终卡卡西破解了假“斑”的时空间忍术并最终击碎了假“斑”的面具。假“斑”现出真面目——卡卡西曾经的队友宇智波带土。解除秽土转生契约的斑来到了战场，与带土一起作战。斑和带土成功复活了十尾，这时忍者联军登场，合力对付十尾，但十尾过于强大的力量让忍者联军损伤惨重，宁次也为保护鸣人和雏田而牺牲。鸣人在带土的讥讽质问中几乎绝望，但在雏田的安慰和九尾的训斥下使他恢复了精神。鸣人把九尾再次制造的查克拉调整成适合每个忍者的类型，输送到忍者联军每个成员身上。四位火影奔赴战场后联合发动四赤阳阵困住十尾；而此时的十尾释放出一颗尾兽玉，企图破坏结界，四位火影已提高警惕做好准备，成功防御了十尾的尾兽玉攻击，使十尾自食苦果。之后，带土返回并吸收十尾，成功变成十尾人柱力，面对前所未见的强敌，鸣人，佐助与先代火影配合进攻，期间发现了十尾人柱力不能化解仙术的缺陷，在第二代火影的配合下利用仙术螺旋丸成功进行有效攻击。之后，带土释放神树，利用神树将大量忍者的查克拉吸收导致忍者联军受到极大伤亡，鸣人在内心即将发生动摇时在佐助的带动下重拾信心，最后二人联手使用“威装·须佐能乎”对战十尾人柱力宇智波带土，在二人的努力以及其他忍者联军的配合支持下，带土终于被击败，其体内的众尾兽被成功救出。紧接着，斑也被柱间使用木遁木龙之术束缚住，柱间打算以此吸收斑的查克拉，斑吸收查克拉的忍术也因此无效了，此时，鸣人趁机使用大玉螺旋丸手里剑企图给予斑最后一击。在鸣人和佐井即将将斑封印时，斑控制带土使用“轮回天生之术”将自己成功复活，并前往九大尾兽所在之处狩猎尾兽。开始，由于斑没有双眼所以在与九只尾兽对战中处于劣势，但很快，由于一只白绝将斑的轮回眼交还给斑，使斑利用轮回眼能力击倒九大尾兽并将其一一吸入外道魔像内，鸣人因为九喇嘛被抽离身体，濒临死亡。我爱罗受九喇嘛委托将濒死的鸣人带至樱所在处，樱使用全部精力拯救鸣人，以设法延长鸣人生命，后被旗木卡卡西吸入异空间。之后，已经觉醒过来的带土成功进入异空间，并将黑绝夺取的阴九喇嘛查克拉以及部分一尾和八尾查克拉输入鸣人体内，在精神世界里，鸣人见到了传说中的六道仙人·大筒木羽衣，了解了一切的起源并得知自己是六道仙人次子阿修罗的转世，在与六道仙人进行一番交流后，鸣人和佐助两人在选择了各自的道路并接受了六道仙人的力量。鸣人苏醒后，获得了六道仙人赠予封印术式“阳之力”并因拥有了九大尾兽以及少许六道仙术的查克拉而能够开启六道仙人模式。鸣人在获得了六道仙人给予力量后实力已今非昔比，一脚踢开了斑的求道玉，并利用“阴阳遁之术”救回了因使用八门遁甲之阵而处于濒死状态的迈特凯，之后鸣人一击重创斑并斩断神树的本体，与佐助一同挑战斑。斑因处于下风而设法进入异空间，从带土身上夺回另一只轮回眼，之后返回，并发动无限月读。无限月读已经开始，鸣人急于拯救被幻术操控的同伴，欲冲出阻挡月读光照的须佐能乎，被佐助拦下。佐助说出小樱和卡卡西拖后腿，激怒鸣人。突然，潜伏已久的黑绝刺穿斑的胸口，并借助斑的身体复活大筒木辉夜，鸣人佐助欲阻止，无奈不敌辉夜那强大的查克拉。黑绝趁着佐助的须佐能乎爆炸之际，控制住了两人的身体。盛怒之下的鸣人挣脱黑绝控制，准备与佐助联合发动封印术，封印辉夜。但辉夜用术将两人传送至不同世界，使仙人的阴阳查克拉无法同时发挥作用，而她自己单独对付鸣人。鸣人的本体制造影分身使用体术与辉夜对战以此拖延时间与佐助汇合。带土用神威将佐助传送回来，之后为救鸣人而牺牲。鸣人、佐助、樱与暂时继承了带土写轮眼的卡卡西一同发起进攻，终于成功封印了辉夜。大筒木辉夜被封印后，六道仙人与17位已逝去的五影共同使出通灵之术，将第七班、九只尾兽以及濒死状态的宇智波斑从始球空间转移回忍者世界。之后六道仙人解除秽土转生与净土召唤，17位五影的灵魂回归净土。六道仙人解除秽土转生之际，鸣人连忙赶到水门的面前，水门微笑着向鸣人祝贺“生日快乐”，鸣人流泪着向水门说出了之前没能说出的各种话语，并希望水门能将这些话语传达给母亲。水门说“我一定会传达给她的”，之后水门的灵魂回归净土。六道仙人希望鸣人与佐助两人能同心协力解开无限月读，但佐助却突然宣称自己要发动“革命”，并扬言要将现任五影处决，接着使用幻术和地爆天星封印了九大尾兽。鸣人决定出面制止佐助，两人前往终末之谷展开宿命之战。佐助否认了鸣人追求和平的方式，认为要真正实现和平，应独自背负着全世界的仇恨，使忍界有一个公敌，才能让人们团结起来。而鸣人是他现存唯一的羁绊。只有亲手杀死鸣人，才能完成这个目标。两人在终结谷展开了势均力敌的战斗，最后分别使用螺旋丸与千鸟进行攻击，最终摧毁了各自的一只手臂，柱间与斑的雕像也因此被产生的巨大风波所摧毁。随后两人因重伤而躺在地上，望着如此坚持制止他的鸣人，佐助表示自己对于鸣人的做法感到疑惑不解，自己也想自我了结来赎罪，鸣人则告诉佐助自己早已将他视为伙伴，所以无论如何都会分担他的痛苦，阻止他身陷黑暗。佐助回忆自己和鸣人邂逅的点点滴滴，最后笑着承认鸣人才是这场对决里真正的赢家。樱和卡卡西抵达终末之谷，为重伤倒地的二人疗伤。佐助首次坦然接受内心感情，为之前所犯下的错误向樱道歉，并与鸣人一同解开了无限月读，救出了深陷幻术中的人们。返回村里休养直至康复后，佐助告知卡卡西和樱他即将再度启程，远行他方看一看曾经因为自己被仇恨蒙蔽了双眼而错过的人和事。佐助婉拒了樱希望与之同行的请求，并答应自己会再度归来。才离村没多久，鸣人出现在佐助的面前，把当初被自己用螺旋丸划过的木叶护额还给佐助。佐助收下护额，承诺履行忍者的职责，两人就此告别。而由于九尾袭击木叶，四代火影把九尾的阳性查克拉封印在当时还是婴儿的鸣人体内。四代原本希望木叶村民把鸣人视为村子的英雄，但是村民们广泛地视鸣人为曾经破坏村子安宁的九尾的化身，所以对鸣人冷眼相待。因此，鸣人逐渐养成反叛的个性。鸣人在学校的成绩很差，爱搞恶作剧，希望成为火影并得到大家的认同，古灵精怪、口无遮拦是鸣人最大的特点，时常成为其他同学的笑柄，也令老师们十分头痛。后来，鸣人得到忍者学校老师伊鲁卡的认可，逐渐成长。伊鲁卡的父母双双死在九尾对木叶的袭击中，虽然伊鲁卡开始很难接受鸣人，但随着相处时间变长，他发现鸣人内心的孤独，并慢慢接受鸣人，也了解他为什么希望能得到大家的认同，因为伊鲁卡小时候也曾经对大家有同样的期望。伊鲁卡可说是村里第一个能接受鸣人的人，在他身上留下不可泯灭的印象。伊鲁卡对鸣人来说就像父亲似的亲人，因为鸣人通过他来逾越存在自己心中多年的悲伤之情。鸣人是个幽默的人，他经常以一副嬉皮笑脸的面容面对世界，但是有时候他是以笑容掩饰内心的焦虑，不让别人为他担心。对于外人而言，他是个随遇而安的人，但伙伴们往往能看出他埋藏在心中的忧虑。鸣人的信仰十分坚定，他始终相信着人们能找到光明和正义，同时也很理智，明白正义的道路“不是一条轻松的路，行走在那条道路上将会遭遇无数艰难险阻”，他也十分注重和同伴之间的友情，将卡卡西的格言“在忍者世界中，不能完成任务的人是废物，抛弃同伴的人则是连废物都不如”铭记在心。鸣人虽然看似迟钝莽撞，但是并不是笨蛋，他在战斗中往往会有很多充满闪光点的奇特战术和鬼点子，例如对战犬冢牙时的变身术策略、对战角都的分身诱敌、以三代雷影的最强之矛化解其最强之盾等等战例都能看出鸣人并非是个鲁莽之人。