和宇智波的长期战争让扉间清楚地了解写轮眼的本质，因此对宇智波一族一直心存提防。哥哥柱间过于天真，宇智波斑的危险性，在这二人之间调整平衡，保护忍村，将忍村建设巩固强大，就是扉间的职责所在了。

　　在筛选首任火影之时，柱间原本打算让斑来当火影，但却遭到弟弟扉间的极大反对，之后扉间为哥哥柱间讲述了写轮眼的本质。不断提醒柱间不要过于天真：无论如何，火影大位一定会是民选，而普遍民意是推举柱间为火影。宇智波作为最后投降千手的宗族，在木叶的势力也是无法和千手相比；即便是宇智波一族也没多少人信任宇智波斑。

　　实际上宇智波斑早已被木叶所有的族群孤立了起来。除了柱间支持斑做火影，其余木叶隐村所有族群的村民都支持柱间来做火影。兄弟二人这一番话被宇智波斑听到，一片“木叶”也被斑丢弃在窗口.....就这样，柱间成为了火之国木叶隐村的初代火影，弟弟扉间成为了柱间的左膀右臂。为防止柱间过于天真、对人总是过于宽容造成一些对村子不利的事，因此，火影的大权掌握在弟弟扉间的手中。柱间在位期间，扉间和他是完美搭档，他们之间的组合，一个拥有绝对的实力和美好的畅想，一个拥有将其实现的头脑。

　　在初步建立五大国之后，为解决讨论尾兽分配问题，柱间邀请各国四影参与史上前所未有的“第一次五影大会”，期间由弟弟扉间担任柱间的护卫。在会议中柱间听从弟弟扉间以金钱换尾兽的提议，将九个尾兽平均分配给五大国，因此，使五影缔结了忍界第一份和平协议，在这片土地上第一次实现了全面和平。

　　但这份和平是有期限的，那就是柱间的寿命，一旦柱间死去，各国没有了顾忌，第一次忍界大战也就爆发了。扉间的做法显示出政治外交的才能，他将理想主义与现实主义完美调合。首先，扉间如柱间一般心存大爱，道德高尚，公正无私，深得众人的信任与爱戴；其次，扉间又有着最冷醒睿智的理智与头脑，能够看清现实，拟定切合实际的方针计划。

　　扉间一生进行了无数禁忌的研究，他不仅接连发明出飞雷神、影分身与秽土转生等高等忍术，还研究出了宇智波一族写轮眼是因为失去爱的痛苦导致大脑分泌特殊查克拉造成的症状的科学原理。他在开发多重影分身之术时，考虑到此术消耗查克拉太过激烈，没有庞大查克拉量的人使用此术就会伤及到自身甚至危及生命。于是扉间将其列为禁术并封印在卷轴里。由于战争伤亡无数迫使村子人口变少，为了增强国力，扉间用无数别国忍者作为实验对象，开发出能够复活死者的忍术秽土转生以及互乘起爆符，主要是将秽土身躯的死者身上布满起爆符，使其犹如人体炸弹一样攻击对手。虽然遭到柱间的反对，但当时正处于战乱年代，因此柱间没有阻止扉间，但是在创立木叶隐村后，柱间就禁止扉间再使用这个忍术了，随着时间的流逝，由第二代火影扉间所发明的禁术塞满了整个木叶藏书室。在终结谷大战之后，宇智波斑败在了哥哥柱间的手下，斑的尸体对于各国忍者而言就是一座宝库，一心研究写轮眼之谜的扉间并没有处理掉斑的尸体，而是将斑的尸体藏到了木叶的深山，开启万花筒写轮眼的深入研究。然而斑算准了即便败在千手的手下，扉间也不会处理掉自己的尸体，于是他在临死前将伊邪那岐设在了右眼中，以右眼为代价改写现实得意复活，并将影分身装成尸体，然后悄无声息的离开了木叶的深山。

　　若干年后，随着哥哥柱间的去世，导致先前五大国之间签订的和平协议逐渐瓦解。其余四国的初代影也都更换成了第二代影。各国四影在得到柱间去世的消息后全都将苗头对准木叶。他们趁木叶村群龙无首之际，争先恐后的组织大量忍者入侵木叶。此时柱间的弟弟扉间继任火影之位，挺身而出保护着村子与居民。他施展秽土转生召唤大量死者对抗四国的入侵，并使用飞雷神术以「忍界第一神速忍者」的名号令其余四国忍者闻风丧胆。最终千手扉间带领木叶战胜四国，威慑忍界，处于劣势的四国纷纷逃跑回到了各自的村子。在此之后，忍界征战不休的局面逐渐消失。各国四影在吸取失败的教训后，纷纷效仿第二代火影的政治手腕，建立了各自的忍者学校与忍村体制。扉间用实力为忍界再度迎来了和平发展期，而各国四影也在这期间全方面的效仿木叶。在任期间，扉间倾其全力建设村子的根基，他将哥哥建立的木叶小苗养育成大树，由扉间的努力，使千手一族在村子里的发言权更高了。为解决内忧外患扉间展现了高超的政治手腕，设立直属火影的暗部巩固领导核心的权威；成立木叶警务部队，主要职务均由宇智波一族的人担任；这既是表达对宇智波的信任，同时也可以观察宇智波的一举一动。自此之后，宇智波一族在木叶的名望、权利达到顶峰。对外方面，扉间设立暗部。由火影直接指挥，加强中央集权。是当时五大国当中首个特务组织。同时为了保障意志的传承，建立了木叶忍者学校。现今很多优秀忍者皆出自该校。扉间的以上做法，被其他各国忍村争相效仿，对忍界产生了深远的影响。

　　为了巩固领导核心的权威，扉间建立了暗部，暗部的成员都是扉间从村子里筛选出的优秀忍者，主要进行保护火影和预防外敌侵入木叶的工作，有时还负责侦察敌情和暗杀等任务，其成员行动时都戴着模仿动物的白色面具，任务性质及其他一切资料均保密。暗部由火影直属，部队底下设多个分队，由分队长统一传达命令和领导执行任务。

　　在第二代火影的时代，千手扉间培养出以“虎”、“爆”、“牛”为代表的大量暗部成员。为了防止下一个斑出现，千手扉间决定整合与引导宇智波的力量，他将警务部与监狱建在一起，让宇智波一族负责维护村子的治安，使宇智波一族为村子做贡献。然而二代在创立木叶警务部后，一部分继承斑意志的宇智波族人企图造反，扉间派出以“虎”、“爆”、“牛”为代表的大量暗部成员将造反闹事的人逮捕，并令暗部成员监视宇智波族人。

　　在第二代火影的时代，千手扉间培养出不少像宇智波镜那样，愿意跳出家族的局限，为村子呕心沥血的宇智波族人。扉间的本意并非隔离宇智波，而是为各家族考虑，也就是无论哪个家族，只要是可能威胁到村子的，扉间都会留意，仅此而已。但后人误解二代的本意，他们认为二代很讨厌宇智波。

　　为了保护忍者的孩子们不用再上战场，以及确保教育稳定性和人才培养效率，第二代火影扉间建立了木叶忍者学校，让他们能体会到学习以及玩耍的感觉，并且成长到可以品尝美酒滋味的年龄。在第二代火影的时代，扉间培育了猿飞日斩、志村团藏、宇智波镜、秋道取风、水户门炎、转寝小春、古介等38名毕业生。而扉间的这些学生也是木叶当时最核心的一批人。平时执行任务时扉间让学生们以两人为一组的形式组成搭档一起行动。数十年过后，扉间的六个学生也一个个逐渐长大成青年，与此同时，扉间也年已花甲进入了老年时期。然而数年后，四国在增强国力后又一次掀起了战争，这一次，战争转入局部式战斗，增强国力后的雷之国云隐村孤注一掷，投入千余忍者向木叶发动侵袭。第二代火影扉间带领着村中的精英忍者一起阻止云忍的入侵，守护着忍村，为木叶带来了胜利。使云隐以战败为结果收场。

　　事后，云隐村内部产生了分裂，第二代雷影想停战与木叶和谈，但金角银角这对任性的兄弟却不甘心以惨败收场，他们希望继续维持战乱状态，因此，在雷影与火影的结盟仪式上，金角银角掀起政变，二人以六道忍具和九尾查克拉的力量凶残的杀死了自己的老大第二代雷影，同时也让第二代火影受到了濒临死亡的重伤。

　　紧接着，扉间带领部下突出重围，金角银角乘胜追击，为了保存木叶的幼苗，扉间决定留下断后。不过，即便是在这种危急关头，心思缜密的扉间仍为选择正确的继承人而暗中考验着部下，最后团藏因胆怯而迟疑，而猿飞日斩表现出能为了村子舍弃性命的决心，据此，扉间将「火影之位」托付给了日斩。之后第二代火影扉间独自一人抵挡能够自如操纵六道仙人的五大忍具、拥有九尾查克拉的金角银角。经过一场大战，第二代火影千手扉间为掩护部下撤退力竭而牺牲，金角银角也死伤惨重。

　　在木叶毁灭行动中，扉间与哥哥柱间一同被大蛇丸以秽土转生的形式复活，他们的意志被完全抹杀，被迫参加战斗，二人无法发挥原本的实力。在战斗过程中，扉间使用水遁忍术与猿飞日斩展开激烈的战斗，由于两人是秽土身躯拥有不死身，所以只能用封印术，或用武力禁锢他们的动作，于是三代火影使用尸鬼封尽将两位火影的灵魂和大蛇丸的双手一同封印，自己也因此牺牲。

　　在第四次忍界大战中，大蛇丸获取漩涡一族收纳堂的死神面具，切开腹部释放了被死神吞掉的灵魂，恢复了双手，利用佐助体内的四个白绝分身作为活体祭品，以秽土转生的形式复活了历代火影，期间扉间发动怪力爆发出强大的空气流与蓝色的查克拉恐吓佐助、重吾、水月、大蛇丸，连墙壁都被击碎。之后扉间本想解除秽土转生的控制，但大蛇丸通过柱间细胞加强操控，使扉间无法摆脱。期间为佐助讲述了宇智波的本质，虽然秽土之身的扉间未能完全展现全盛时期的实力，但仍能够隔空将墙壁击碎，其实力强大由此可见。扉间奔赴战场后，与其他三位火影联合发动四赤阳阵封住十尾；而此时的十尾释放出一颗尾兽玉，企图破坏结界，二代火影扉间清楚这招的底细，所以并不担心结界被尾兽玉打破，而是冷静的说声我瞧瞧。之后十尾自食苦果了尾兽玉。随后扉间自豪的笑了，因为与二代火影扉间生前对战的宇智波忍者相比，二代火影从没见过这样强力的加具土命，因此，二代火影分析出这是用比例几乎完全相同的查克拉混合而成的忍术，就算长年的搭档也很难做到。此时带土已被斑的查克拉操控，初代火影与二代火影因需维持结界来不及赶到带土那边，于是兄弟二人打算靠分身前去阻止斑操控带土使用轮回转世术，然而在维持四赤阳阵的情况下分身的数量会严重减少，因此使扉间只分出了两个影分身，二代火影意识到自己的力量竟会被被削弱到这种程度，但为了阻止斑就算数量少也只能上了，随后扉间的两个影分身奔向斑来到来到斑的面前。

　　而此时，四代使用三叉式苦无砍伤带土，斑的轮回天生发动也因此失败，二代火影分析出四代这是事先就在带土身上做了标记。此时带土使用六道十尾柩印将十尾吸收在自己的体内，形成球体状，紧接着球体破碎。带土成功变成十尾人柱力，打破了柱间的明神门，利用背后红色的火焰形成的手扯碎了四赤阳阵，由于之间扉间集中在本体的力量太多了，所以站在斑面前的两个影分身也因此而消失。